ELETRODOS INVASIVOS EM EPILEPSIA DE DIFÍCIL CONTROLE

 

Vera C Terra-Bustamante, MD, PhD; Hélio R Machado MD, PhD; e Américo C Sakamoto MD, PhD.

 

Departamento de Neurologia, Psiquiatria e Psicologia Médica (Drs. V. C. Terra-Bustamante e A. C. Sakamoto) e Cirurgia (Dr. H. R. Machado), Faculdade de Medicina de Ribeirão Preto, Universidade de São Paulo, Brasil.

 

Endereço para correspondência:

Dr. Vera C Terra-Bustamante

CIREP –Departamento de Neurologia.

Faculdade de Medicina de Ribeirão Preto

Universidade de São Paulo. 

Ribeirão Preto, Campus Universitário, CEP 14049-900, Brasil.

fax# 16-6330760

Telefone# 16-602-2613

E-mail: vctbusta@rnp.fmrp.usp.br

 

 

Agradecimento: Os autores agradecem os estudantes, médicos residentes e todo o corpo clínico do Centro de Cirurgia de Epilepsia de Ribeirão Preto (CIREP) do Hospital das Clínicas da Faculdade de Medicina de Ribeirão Preto – USP. Apoio financeiro FAEPA.

 

 

RESUMO

 

Introdução: A cirurgia de epilepsia é um tratamento eficaz no controle de pacientes com epilepsia intratável. Quando a investigação rotineira não é suficiente para a identificação da zona epileptogênica, a avaliação com eletrodos intracranianos pode colaborar para a sua identificação, podendo ser realizada de forma aguda, no transcorrer da cirurgia, ou com a implantação crônica de eletrodos. Ambas as técnicas têm a sua aplicação clínica e podem ser utilizadas em conjunto para otimizar a ressecção cirúrgica. São indicadas em adultos e crianças e tem boa tolerabilidade, com baixo índice de complicações. Os principais eletrodos utilizados são os eletrodos subdurais e os eletrodos profundos, sendo que a escolha irá depender da natureza da lesão, sua localização e da experiência da equipe com o uso de cada uma das técnicas. Avaliação com eletrodos de forame oval pode ser indicada em casos especiais, como em pacientes com epilepsia do lobo temporal mesial. Os padrões eletrográficos observados são dependentes da localização da lesão, idade do paciente, etiologia da lesão e do eletrodo escolhido, sendo comum o registro de ritmos rápidos ou descargas repetitivas.

Conclusão: a avaliação com eletrodos intracranianos de forma aguda ou crônica é uma ferramenta de uso rotineiro em pacientes com epilepsia de difícil controle medicamentoso, devendo ser utilizada sempre que houver necessidade de melhor delimitação dos limites da ressecção cirúrgica.

 

INTRODUÇÃO

 

            O tratamento cirúrgico está indicado em pacientes com crises epilépticas intratáveis, desde que as zonas epileptogênica e de déficit funcional possam ser identificadas. Quando a zona epileptogênica não pode ser adequadamente identificada com a avaliação pré-cirúrgica convencional utilizada em cirurgia de epilepsia, mas existe uma suspeita razoável da sua localização, a complementação da avaliação pré-cirúrgica está indicada, sendo utilizados eletrodos com implantação intracraniana. Estes eletrodos permitem ainda a estimulação de áreas eloqüentes auxiliando na identificação de zonas de déficits funcionais. A avaliação com eletrodos intracranianos pode ocorrer de forma aguda, no transcorrer do tratamento cirúrgico (eletrocorticografia intraoperatória – ECOG) ou ser realizada com a implantação crônica de eletrodos. Ainda, especialmente em crianças e adolescentes, a implantação crônica de eletrodos pode ser indicada para a determinação da relação entre a zona epileptogênica e áreas eloqüentes, especialmente na investigação de áreas relacionadas com a linguagem. Cerca de 80 a 85% dos centros especializados no tratamento cirúrgico da epilepsia utilizam estes métodos como auxílio diagnóstico (Kuruvilla e Flink, 2003).

            Após a determinação da área a ser explorada, deve-se proceder à escolha da técnica a ser utilizada e quais eletrodos são os mais indicados. A exploração de áreas muito amplas dificulta o diagnóstico topográfico pela limitação técnica em relação ao número de eletrodos que podem ser implantados, devendo assim ser evitadas. O planejamento prévio de todo o procedimento, incluindo o tamanho da craniotomia e o tipo e número de eletrodos a serem implantados diminui o tempo cirúrgico e os riscos para o paciente. A craniotomia deve preferencialmente permitir uma ampla visualização do córtex cerebral, especialmente quando a ECOG é a técnica escolhida, possibilitando ainda o estudo das áreas adjacentes à região alvo, desde que comumente é necessária a ampliação das margens da ressecção.

 

ECOG e avaliação crônica

 

            A ECOG como método para investigação em cirurgia de epilepsia tem suas dificuldades, desde que se baseia quase que exclusivamente em achados eletrográficos intercríticos. Embora estes achados possam ter uma boa correlação com a região epileptogênica, o não registro de crises no intra-operatório pode levar à identificação parcial da região alvo. As decisões devem ser tomadas no intra-operatório e o bom relacionamento entre equipe clínica e cirúrgica é essencial, desde que o neurofisiologista necessita de tempo para realização do registro. No entanto, a ECOG tem como vantagens a resolução em um único tempo, diminuindo os riscos cirúrgicos e seus custos, permitindo ainda uma maior flexibilidade no posicionamento dos eletrodos. O registro pode ser realizado durante o procedimento cirúrgico, em varias etapas, após ressecções parciais, permitindo cirurgias mais conservadoras. Já a avaliação crônica permite o registro de crises epilépticas e melhor mapeamento da zona epileptogênica.

            Em pacientes com paroxismos epileptiformes multifocais, em freqüência muito elevada, ou com sugestão de crises originadas em múltiplos focos, a ECOG pode não ser suficiente para determinar a extensão da ressecção cirúrgica, devendo-se então partir para uma avaliação com eletrodos implantados cronicamente.

            As complicações clínicas são relativamente pouco comuns em ambos os métodos, embora as fístulas liqüóricas e o risco de edema cerebral sejam mais freqüentes em pacientes com implantação crônica de eletrodos (Önal et al, 2003).

 

ELETRODOS DISPONÍVEIS E PRINCIPAIS ACHADOS

 

            Os eletrodos para uso de registro intracraniano podem ser divididos em intracranianos e extracerebrais (como os eletrodos de forame oval e os eletrodos subdurais) ou eletrodos intracerebrais (profundos), do tipo agulha. Os eletrodos do tipo forame oval são utilizados em pacientes com epilepsia do lobo temporal mesial, sendo indicados na lateralização da região epileptogênica. Já os eletrodos subdurais e profundos podem ser utilizados ainda para determinação da extensão da ressecção cirúrgica e para estimulação de áreas corticais eloqüentes. Os eletrodos do tipo subdural são utilizados em maior freqüência e têm como principal vantagem uma maior cobertura da superfície cortical, mas exige craniotomias mais amplas para o seu posicionamento adequado e não fornece um bom registro de atividades eletrográficas iniciadas em regiões profundas, como fundo de sulcos ou regiões subcorticais. Por outro lado, os eletrodos profundos são excelentes para o registro de regiões mais profundas, mas oferecem uma cobertura menos extensa da superfície cortical, sendo menos indicados quando é necessária a estimulação de córtex eloqüente (Cusso et al, 2006). A combinação de eletrodos pode ainda ser utilizada, especialmente a associação de eletrodos subdurais com eletrodos profundos (Spencer et al, 1990).

 

Eletrodos semi-invasivos

 

Os eletrodos de forame oval são considerados como sendo semi-invasivos. Estes eletrodos são implantados sob sedação com neurolépticos ou anestesia geral, através de punção percutânea, penetrando o forame oval até a saída de líquor pela agulha. Os eletrodos são então introduzidos e devem permanecer na altura do cavo, na cisterna ambiens (Wieser and Schwarz, 2001) O posicionamento dos eletrodos é conferido pelo uso de intensificador de imagens, durante seu o posicionamento.

A indicação do seu uso restringe-se a pacientes com epilepsia do lobo temporal mesial (Wieser and Yasargil, 1982; Wieser and Schwarz, 2001). Ainda, a utilização de técnicas de reconstrução tridimensional pode auxiliar na exata determinação da localização dos eletrodos, melhorando a relação topografia-achados neurofisiológicos. Estudos recentes têm mostrado equivalência na capacidade de lateralização dos eletrodos de forame oval quando comparados com os eletrodos profundos, sugerindo que este método menos invasivo seja suficientemente seguro para a indicação cirúrgica em epilepsia (Velasco et al, 2006), embora alguns autores considerem o seu uso ultrapassado (Benbadis et al, 2006). Ainda, a análise de dipolos com mapas estatísticos não paramétricos tem sido utilizada para melhor topografar os achados intercríticos em pacientes com epilepsia do lobo temporal mesial após a implantação de eletrodos do tipo forame oval (Zumsteg et al, 2006; Zumsteg et al, 2005). O desenvolvimento de novas técnicas de análise de dipolos pode melhorar a eficácia das cirurgias em pacientes com epilepsia do lobo temporal mesial (Pastor et al, 2006).

 

Estrias e Placas subdurais

 

As estrias e as placas subdurais são os principais eletrodos utilizados em ECOG e na avaliação crônica. Estes eletrodos são compostos por contatos imersos em uma camada fina e flexível de silicone (Figura 1), permitindo uma acomodação adequada sobre a superfície cortical. No entanto, a distância fixa entre os contatos pode dificultar o seu posicionamento na superfície cortical, dependendo da conformação da área a ser estudada e, quando a suspeita clínica envolve regiões da profundidade de sulcos corticais a sua precisão diagnóstica diminui, desde que se parte do suposto que o fenômeno crítico registrado corresponde a um fenômeno propagado.

A implantação dos eletrodos pode ser otimizada com a realização de ECoG prévia para identificação de áreas mais ativas ao redor da região alvo, desde que na literatura há relatos de que em apenas 23% dos pacientes as anormalidades intercríticas são restritas à lesão estrutural, quando presente, podendo encontrar-se contíguas à lesão (38% dos casos), ou à distância em 23% dos casos (Awad et al, 1991).

O registro intercrítico geralmente é composto por uma maior quantidade de ritmos rápidos (Fernandez Torre e col., 1999). A amplitude das descargas intercríticas não deve ser considerada como único elemento na definição do foco primário, devendo-se considerar a latência entre os picos (Alarcon et al, 1997; Alarcon et al., 1994). A construção de mapas tridimensionais computadorizados pode permitir a diferenciação entre os picos, melhorando a eficácia do registro (Lemieux and Blume, 1986). Ainda, diversos autores sugerem que a análise dos padrões de propagação das descargas intercríticas pode permitir a identificação de vias neurais específicas (Alarcon et al, 1997; Alarcon e col., 1994). A identificação das zonas líderes e a sua remoção cirúrgica estaria correlacionada com um melhor prognóstico clínico (Alarcon et al, 1997). Outros autores têm sugerido que a análise da freqüência das descargas deva ser considerada na proposta cirúrgica, desde que poderiam estar relacionadas com a zona epileptogênica (Asano et al, 2004). Podem ainda ser observados no registro intercrítico ondas sinusoidais rítmicas, nas faixas alfa e teta ou ondas lentas semi-rítmicas, além de atividade beta de elevada amplitude (Lee et al, 2000; Boonyapisit et al, 2003).

O registro crítico pode ser bastante focalizado, com início das crises epilépticas envolvendo apenas um ou dois contatos ou uma região. Mas em alguns pacientes o registro pode ser mais difuso, dificultando a definição da zona epileptogênica. Quando o registro é mais difuso, pode sugerir que o fenômeno crítico já esteja propagado e que os eletrodos implantados possam não estar adequadamente localizados (Lee et al, 2004). Nestes casos, a análise conjunta entre EEG crítico e intercrítico é essencial para a delimitação da área a ser ressecada, podendo-se avaliar a possibilidade de reposicionamento dos eletrodos. A classificação das anormalidades intercríticas em padrão crítico e intercrítico pode auxiliar nesta diferenciação (Ferrier et al, 2001; Palmini et al, 1995). O padrão crítico seria composto por descargas rítmicas com duração de vários segundos e surtos de atividade rápida seguidas ou não de descargas rítmicas contínuas. O desaparecimento deste padrão após a ressecção estaria correlacionado com melhor prognóstico cirúrgico (MacBride et al, 1991; Ferrier et al, 2001), o mesmo ocorrendo com a retirada de focos secundários frequentemente ativados ou de áreas envolvidas na propagação precoce das crises (Jayakar et al., 1994; Chen et al., 2002). Ainda, atividade crítica composta por ritmos beta acima de 35 a 40Hz podem ser identificados particularmente no início das crises (Fisher et al, 1992).

 

Eletrodos profundos

 

O uso de eletrodos com implantação intracerebral teve início na década de 50 para investigação em pacientes com epilepsia generalizada e crises de pequeno mal, tendo o seu uso sido mais difundido após o desenvolvimento do estereotáxico para uso em humanos por Spiegel e Wycis e dos mapas topográficos de Talairach e Bancaud (Cusso et al, 2006). Os eletrodos profundos são do tipo agulha e podem ser implantados a olho nu ou por meio de estereotaxia.  A implantação deve ser feita após a realização de um pequeno orifício com uma broca no crânio, de tamanho suficiente para a passagem do eletrodo, podendo oferecer maior risco pela penetração no córtex, podendo perfurar pequenos vasos sanguíneos e causar hemorragias. Podem ser utilizados praticamente em todos os casos que necessitem de estudo intracraniano e sua melhor indicação e para o registro em giros mais profundos e estruturas mesiais, como o lobo temporal, a ínsula e estruturas interhemisféricas, sendo considerados como essenciais para determinação da extensão cirúrgica em pacientes com epilepsia do lobo frontal (Guenot et al, 2001).

O número de eletrodos implantados é bastante variável, sendo que alguns centros chegam a implantar centenas de eletrodos, particularmente para estudo dos lobos frontais e as técnicas de implantação são semelhantes quando considerados adultos e crianças. A implantação deve envolver a região alvo e os seus arredores, aumentado a chance de delimitação da área epileptogênica.

            Os padrões eletrográficos geralmente são compostos por ritmos de alta freqüência e baixa voltagem, com propagação para os eletrodos adjacentes. Em pacientes com síndrome de West, alguns autores têm observado ritmo rápido seguido de atenuação do traçado envolvendo apenas alguns contatos implantados, sem propagação para os eletrodos adjacentes (Cusso et al, 2006). Já em pacientes com esclerose mesial temporal os registros geralmente evidenciam um padrão de propagação do hipocampo ao córtex subtemporal e vice-versa, sugerindo uma ampla conexão entre estas duas regiões (Alarcon e col., 1997).

            As principais desvantagens do uso dos eletrodos profundos são o risco de hemorragia intra-parenquimatosa, risco de infecção e a dificuldade para exploração de grandes áreas corticais, além do elevado custo (Benbadis et al, 2006).

 

ACHADOS ELETROGRÁFICOS DEPENDENTES DA ETIOLOGIA

 

            A relação entre padrões específicos de anormalidades intercríticas e críticas tem sido discutida na literatura por vários autores. Assim, pacientes com lesões destrutivas podem apresentar um padrão mais atenuado das descargas, enquanto pacientes com malformações do desenvolvimento cortical podem apresentar um padrão repetitivo de descargas intercríticas. Estes achados são mais freqüentes quando existem células em balão ao exame histológico (Rosenow et al, 1998). Este padrão, muitas vezes se confunde com a atividade crítica e a sua ressecção é correlacionada com melhor prognóstico pós-operatório (Ferrier et al, 2006; Asano et al, 2004; Marioka et al, 1999; Palmini et al, 1995).

 

ACHADOS ELETROGRÁFICOS DEPENDENTES DA IDADE

 

            Pacientes com epilepsia refratária na infância e adolescência podem necessitar do uso de técnicas de avaliação com eletrodos intracranianos, tanto subdurais como profundos. Um bom suporte para a criança e acompanhante são essenciais para que o procedimento transcorra de forma tranqüila e para a identificação precoce de complicações clínicas (Dean, 1994). Em crianças, o registro crônico pode ser mais indicado, desde que são comuns lesões mais extensas e a necessidade de estimulação de áreas eloqüentes. Já em adolescentes, o registro intraoperatório pode ser suficiente quando lesões mais focais estão presentes.

            Em nossa casuística, registros com eletrodos intracranianos têm sido utilizados em cerca de metade dos pacientes com idade até 18 anos submetidos ao procedimento cirúrgico (Terra-Bustamante et al, 2005). Nestes pacientes houve um predomínio dos registros com ECOG, sendo que não foram realizadas implantações com eletrodos profundos. Eletrodos de forame oval foram utilizados em dois adolescentes com epilepsia do lobo temporal, sendo em ambos os casos indicada a cirurgia. Todos os pacientes submetidos a avaliação crônica com eletrodos subdurais toleraram bem o procedimento, com baixo índice de complicações clínicas, sendo que o paciente mais jovem avaliado tinha apenas 9 meses.

 

CONCLUSÕES

 

            A avaliação com eletrodos intracranianos é um potente aliado para a delimitação da zona epileptogênica em pacientes em que a avaliação clássica não foi conclusiva, devendo ser utilizada sempre que disponível. A escolha da técnica dependerá de diversos fatores como a localização e extensão da lesão, a idade do paciente e a experiência do neurofisiologista e do neurocirurgião.

 

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LEGENDAS DAS FIGURAS

 

Figura 1: Exemplo de eletrodos subdurais.

 

Figura 2: Mapa obtido após a estimulação cortical em paciente submetido à implantação de eletrodos subdurais.

 

Figura 3: Exemplo de padrão repetitivo em paciente com malformação do desenvolvimento cortical.

Figura 1

 

 

 

 

 

 

 

 

Figura 2

 

Figura 3

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

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